El juego comienza en el interior de un templo, donde un gran dragón rojo llamado Ignitus cuida de un huevo, sino que es el "Año del Dragón", una vez cada diez generaciones cuando los nuevos huevos de dragón son llevados al reino. Una profecía dragones 'le dice que cada diez generaciones, un dragón púrpura raro va a nacer, que dirigirán el destino de esa época; Ignitus es el cuidado de este tipo de huevo.
Los dragones son, sin embargo, en guerra con un enemigo conocido como el "Maestro Oscuro" que también sabe de la profecía, y pone sitio al templo, la intención de eliminar las crías de los huevos. Ignitus escapa con el huevo del dragón púrpura, dejándolo a la deriva río abajo en un pantano, esperando lo mejor. El huevo es descubierto por una familia de libélulas, y sobre la eclosión, que el nombre del dragón Spyro y adoptarlo en la familia y criarlo como uno de los suyos, junto con Sparx, una libélula nacido el mismo día.
Un día, después de ser atacados por los enemigos extraños y descubrir que él puede respirar fuego, Spyro se le dice que no es una libélula sí mismo, sino un extranjero de un país lejano; Spyro decide salir del pantano en busca de su verdadero hogar; Sparx , aunque reticente al principio, decide seguir adelante. Spyro es perseguido por fuerzas hostiles, pero con el tiempo se pone en contacto con un Ignitus angustiada, que aunque satisfecho de que Spyro está vivo, teme que con el Dragón del templo bajo la ocupación de su enemigo, y dirigida por un dragón enemigo llamado Cynder, su guerra es ya perdido.
Spyro convence Ignitus para llevarlo al Templo, y es capaz de expulsar a las fuerzas de Cynder a cabo, después de lo cual Ignitus dice Spyro más acerca de su guerra contra los ejércitos oscuros, ofrece Spyro algún tipo de formación en la técnica del elemento fuego, y luego envía Spyro off para rescatar a tres otros dragones de las fuerzas de Cynder. Uno a uno, los enfrentamientos con los ejércitos de Spyro Cynder, rescata los tres otros dragones, Volteer, Cyril, y Terrador, mientras que la adquisición de nuevas habilidades y la formación a lo largo del camino. Es sabido que Cynder ha estado drenando energía de los dragones en cristales.
Cynder, sin embargo, ataca Spyro poco después de que rescata el último dragón guardián, Terrador; interviene Ignitus luchar Cynder pero es secuestrado. Se puso de manifiesto que se trataba de los cuatro dragones que originalmente sellados lejos del Señor Oscuro, y que Cynder se utilizan potencias drenados de los dragones para abrir el sello. Ignitus poder es la clave final en desprecintar el Maestro Oscuro, por lo que Spyro se envía en un asalto final, directa contra la fortaleza de Cynder.
Spyro Cynder intenta luchar, pero Cynder logra agotar la energía de Ignitus de fuego en un cristal, y escapa al ámbito cerrado del Maestro Oscuro. Durante la lucha, Spyro se había dado cuenta que había algo familiar en los ojos de Cynder. Ignitus le dice a Spyro el resto de la historia de lo que sucedió la noche del ataque contra el templo. Después de enviar huevos de Spyro río abajo, Ignitus había vuelto a ver que las fuerzas del Maestro Oscuro había destruido la cría de huevos, excepto uno - por sólo un dragón nació en el año del dragón puede abrir el portal y suelte el Maestro Oscuro: Cynder , que había sido transformada por los poderes tenebrosos del Maestro Oscuro. Temores Ignitus que es demasiado tarde para detenerla, pero Spyro persigue Cynder y las fuerzas de un enfrentamiento, con el tiempo utilizando toda su energía en un ataque final que sus derrotas, purgando la influencia del Maestro Oscuro y devolverla a su forma verdadera, una joven dragón del mismo tamaño que Spyro. El reino comienza a colapsar sobre sí mismo; Sparx insiste en hacer una salida rápida pero Spyro declara que no se irá detrás de Cynder con el Maestro Oscuro, aunque apenas, Spyro es capaz de agarrar Cynder y escapar con seguridad.
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